En la edad de hierro ya había asentamientos en la zona bajo el nombre vasco de Iruña. Después llegaron los romanos, en el 75 a.c. y le pusieron Pompaelo.

En el siglo V la ocuparon los visigodos y establecieron en ella un obispado. Después los musulmanes, en el siglo VIII. A finales del mismo siglo la conquistó Carlomagno, en la batalla de Roncesvalles, y se fundó el reino de Navarra, cuyo primer rey fue Iñigo Arista.

En la época medieval, la ciudad se dividió en tres. La primera parte era en el núcleo antiguo, llamado la Navarrería, habitado por labradores de origen vascón y cuyo idioma era el euskera. Otra parte era la de San Saturnino, formada principalmente por comerciantes y artesanos de origen franco, atraídos por las ventajas que les ofrecían los reyes navarros en su afán repoblador, y gracias también a la fama que le imbuyó el ser ciudad de paso del camino de Santiago. Su lengua era el occitano. La tercera parte era la de San Nicolás, formada por labradores venidos de otros puntos de Navarra e incluso extranjeros. Las tres partes eran como tres ciudades distintas, amuralladas y a menudo enfrentadas entre sí. La Navarrería, de hecho, fue arrasada por las otras dos que se unieron para combatirla. En 1423, el rey Carlos III unió las tres partes en una sola ciudad, con una universidad, un concejo y una Juería que hoy es la casa consistorial.